De geschiedenis begint in 1910, toen in Ede een afdeling van de Nederlandse Protestantenbond werd opgericht, aanvankelijk als onderafdeling van Wageningen. In 1911 werd de Edese afdeling zelfstandig. De Nederlandse Protestantenbond vertegenwoordigde een vrijzinnige stroming binnen het protestantisme. Anders dan bij veel orthodox-protestantse kerken stond niet een vaste geloofsbelijdenis centraal, maar persoonlijke geloofsbeleving en ruimte voor verschillende religieuze opvattingen. De eerste bijeenkomsten vonden plaats in de concertzaal van Kleuver aan de Stationsweg, later bekend als bioscoop Buitenlust. Omdat het ledental snel groeide, ontstond behoefte aan een eigen kerkgebouw. In 1912 begon de bouw aan de Ericalaan. De bouwkosten bedroegen ongeveer 5.500 gulden. Op 5 mei 1913 werd de kerk geopend.

Het ontwerp was van T. Broekhuisen uit Neede. Hij ontwierp een bescheiden zaalkerk met neogotische kenmerken. De kerk had oorspronkelijk een bakstenen gevel. De langgerekte kerkzaal bestond uit vier traveeën, die aan de buitenzijde herkenbaar waren aan de verticale metselwerkstroken, de zogenaamde lisenen. Het gebouw was eenvoudiger dan veel andere kerken in Ede. Het had geen hoge toren en geen grote zijbeuken. Het interieur was vooral ingericht om bijeenkomsten, lezingen en kerkdiensten te houden. In 1961 werd de kerk uitgebreid met een lange aanbouw. Daardoor verdween de oorspronkelijke voorgevel uit het zicht. Na deze verbouwing werd het gebouw wit geschilderd, waaraan het de bijnaam Het Witte Kerkje dankt. In de loop van haar bestaan werd de gemeenschap door dertien predikanten gediend. De kerk bood niet alleen ruimte aan zondagse bijeenkomsten, maar ook aan lezingen, muziek en onderlinge ontmoetingen.

De Ericakerk heeft enkele interessante kenmerken die bij een eerste aanblik niet direct opvallen. De spitsboogvensters bevatten gietijzeren traceringen en het dak heeft aan de binnenzijde een spitsboogvormig plafond. Op de oorspronkelijke bouwtekeningen stonden kleine gotische siertorentjes, zogenaamde pinakels. Een deel daarvan werd daadwerkelijk uitgevoerd, maar verdween later. Bij de verbouwing van 1961 werd bovendien een oorspronkelijk spitsboogvenster aangepast tot een amandelvormig glas-in-loodraam. Deze details zijn beschreven door Cor van Iterson en Arie Romein in hun publicatie Een eeuw vol kerken, Kerkbouw in het dorp Ede in de 20e eeuw (2009).

Door het teruglopende ledental en de moeite om de organisatie draaiende te houden, besloot de Vrijzinnige Geloofsgemeenschap in 2019 de Ericakerk te verkopen. De Edese afdeling werd opgeheven en ging samen met de afdelingen in Bennekom en Lunteren.
Op 1 juli 2019 werd het gebouw eigendom van Palko en Jacqueline Benedek. Zij wilden het historische karakter van de kerk behouden, inclusief onderdelen van het interieur, zoals het doopvont en de liturgische inrichting. Het gebouw kreeg een sociaal-culturele bestemming. Het wordt aangeboden voor concerten, lezingen, theatervoorstellingen, vergaderingen, huwelijksvoltrekkingen en andere bijeenkomsten.